Как доместикация усложняет песни бенгальской амадины

Print PDF

Резюме. В рассказах про изменение поведения при доместикации делается упор на ослабление и ухудшение, прежде всего реакции на опасность и другие стрессирующие стимулы (потенциально способные быть опасностью), как было показано для кроликов. Но кроме этого там есть улучшение и приобретение, прежде всего в когнитивных способностях и исследовательской активности (следствие «кооперативности познания«), причём несмотря на уменьшение мозга у одомашненных форм. А вот у одомашненной формы бенгальской амадины Lonchura striata domestica в сравнении с дикими предком, белопоясничной мунией L.striata, стала сложнее и разнообразие песня, причём при сохранении чёткости структуры и дискретности составляющих её единиц. Она не «размазывается» и не «плывёт», как тихая песня молодых в период обучения пению (такая расплывчатость может создать впечатление большей сложности).

Важно, что этот результат был достигнут попутно, птиц одомашнивали как декоративных, а не красиво поющих, по песне амадин никто не отбирал, это оказалось побочным следствием всех изменений, морфологических, физиологических и генетических, составляющих синдром одомашнивания (напомню, что доместикация у птиц и млекопитающих связана с отбором по одним и тем же генам; этот отбор фиксируется также в происхождении человека разумного, но не денисовца с неандертальцем, почему говорят о нашей самодоместикации).

В недавней работе Томаса О’Рурка с соавт. (2021), опубликованной в Trends of Cognitive Science, исследован генетико-физиологический механизм, обеспечивающий одновременно ослабление «автоматических» действий животного, инстинктивных и рефлекторных реакций (не только на стрессоры, связанные с потенциальной опасностью, но и на все ключевые раздражители, «запускающие» инстинктивные акты или рефлексы), при усложении и совершенствовании выученных форм поведения, прежде всего песни, но также манипуляции, игры, рассудочной деятельности.

Те и другие у птиц связаны с разными отделами мозга: автоматические действия с дорзальной частью полосатых тел, выучиваемые — с вентральной, сила и сложность тех и других прямо пропорциональны выбросу нейромедиатора дофамина в соответствующих отделах мозга.

А он, в свою очередь, опосредуется активностью глутаминэргической системы мозга, высвобождение дофамина зависит от глутаматных сигналов. Авторы показывают, что «гены доместикации» участвуют также в глутаминэргической активации дофаминовой системы — кодируют рецепторы, сигналы которых определяют изменения выброса дофамина. И действие этих генов дифференциально: в вентральной части стриатума рецепторов становится больше, и выброс дофамина усиливается, в дорзальной же меньше, и выброс ослабевает. Что объясняет оба типа поведенческих изменений, причём на одном основании: исключительно красивая работа. Далее публикуем перевод, выполненный нами с Мариной Голубевой (ИОГен РАН).

Авторы работы считают, что это позволит понять появление и усложнение человеческого языка, но я думаю, что это ошибка. Судя по строению мозга, знаковые системы, опосредуюшие деятельность, имелись уже у Homo erectus (возможно, больше использующие жесты, чем звуки, да и строение мозга показывает, что язык возникает как жестовый, в связи с трудовой деятельностью, а не самодоместикацией, см. «Синкинезия как модус происхождения языка», Энгельс бы порадовался).

Дальше, членораздельная речь, скорее всего, появляется у гейдельбергского человека, и точно присутствовала у неандертальца с денисовцем, самодоместикации отнюдь не показывающих. И вообще, опыты с language-trained apes показывают, что мозг, способный использовать символы, имеется уже у антропоидов, см. З.А.Зорина, А.А.Смирнова «О чём рассказали «говорящие обезьяны»? Антропогенез добавляет лишь мотивацию их создавать в связи с называнием предметов и действий, и называть те и другие для нужд совместной (уже не просто социальной, а производственной, включая её символическую сторону, создающую культуру) деятельности древних людей, ещё и не думавших «доместицировать» друг друга.

Рост точности и дифференцированности действий до уровня, позволяющего возникнуть членораздельной речи, сперва достигается в трудовых операциях, и только затем и, соответственно, позже, в звукопроизводящем аппарате. Согласно модели синкинезии В.Рамачандрана, первое и второе связаны как причина и следствие. То же увеличение точности воспроизведения и разнообразия звуков, которое связывается с доместикацией по образцу, описанному для бенгальской амадины, могло идти лишь в пределах вида Homo sapiens, добавляя просто  дополнительные штрихи к уже возникшей речи.

Резюме авторское. Одомашненные и обучающиеся вокалу виды могут служить информативными моделями понижения реактивной агрессии и появления речи в антропогенезе. На фоне растущего количества свидетельств того, что одомашнивание изменяет вокальные репертуары у разных видов, мы сосредоточимся на одомашненной бенгальской амадине, обладающей более сложной песней, чем белопоясничная муния дикого типа. Наше объяснение этого эффекта вращается вокруг нейротрансмиттерной системы глутамата.

Передача сигналов глутамата (i) участвует в обучении пению птиц, (ii) контролирует активность дофамина в нейронных цепях, имеющих решающее значение для обучения вокалу, (iii) непропорционально сильно меняется при эволюции домашних животных и (iv) регулирует реакции на стресс и агрессивное поведение, ослабляемые одомашниванием. Мы предполагаем, что ослабленное возбуждение нервных цепей, связанных со стрессом, потенцирует вокальное обучение посредством измененной дофаминергической передачи сигналов [в свою очередь, управляемые изменением передачи глутаматных сигналов].

Сигналы положительного отбора у одомашненных видов и у современных людей непропорционально часто попадают на глутаматергические сигнальные гены, которые ослабляют реакции на стресс и по-разному модулируют высвобождение дофамина в дорсальном и вентральном стриатуме.

Бенгальская амадина, одомашненная певчая птица, демонстрирующая признаки ослабления сигналов стресса, издает более разнообразную и синтаксически сложную песню, чем стереотипные песни [её предка] — белопоясничной мунии дикого типа. Многочисленные исследования указывают на то, что высвобождение дофамина в среднем мозге и полосатом теле и глутаматергические сигнальные гены, связанные с одомашниванием, влияют на способности певчих птиц к обучению вокалу и на стрессовые расстройства, отмеченные стереотипиями и тиками. Мы предполагаем, что ослабление сигналов стресса при одомашнивании вызывает изменения взаимодействий глутамат-дофамин в полосатом теле, поддерживая более вариабельные вокализации.

Синдром характерных черт современного человека

Современные люди демонстрируют поведенческий профиль, который значительно отличает нас от всех других существующих линий приматов в выражении определенных сложных черт. Возможно, главными среди них являются наша способность к безгранично продуктивному языку, несомненно имеющему важное значение для поддержания современного человеческого общества в любом его обличии, и наша внутривидовая терпимость и сотрудничество, которые, хотя и явно различаются у разных индивидуумов и подвержены влиянию окружающей среды, существенно выпадают из круга присущих нашим родственникам-приматам по многим параметрам [1]. В последние годы стало ясно, что при должном делении на части отдельных черт, составляющих каждую из этих широких способностей, их можно подвергнуть сравнительному и экспериментальному исследованию того, как они развивались.

Любое адекватное эволюционное объяснение [изменений] сложного признака должно в конечном итоге попытаться объяснить, как [его] отдельные составные части взаимодействуют друг с другом в процессе работы, что верно и для когнитивной области. В настоящей статье мы воспользуемся прогрессом, достигнутым в понимании как вокального обучения (особенно производства песни, см. Словарь), так и приручения, и предложим механизм того, как ослабленная сигнализация о стрессе, возникающая в результате процесса (само)приручения, влияет на схемы вокального обучения и приводит к увеличению сложности вокального вывода. Выдвинутая нами гипотеза, обобщенная на рис.1 (ключевой рисунок), призвана показать, как доместикационные изменения влияют на передачу сигналов в мозге, что приводит к изменению траекторий умственного развития и появлению нового адаптивного поведения. При этом мы стремимся придерживаться многоуровневой программы, установленной Николаасом Тинбергеном для адекватного биологического объяснения сложных признаков [2], что является центральной задачей когнитивных наук по сей день [3].

Вокальное обучение и доместикация у разных видов

Конвергентная эволюция

На сегодняшний день вокальное обучение неопровержимо установлено у китообразных, ластоногих, слонов, некоторых видов летучих мышей, трех групп птиц (певчих птиц, попугаев и колибри) и человека [4]. У людей и певчих птиц это, по-видимому, зависит от общих нейробиологических субстратов, [сложившихся] вероятно, в результате конвергентной эволюции (вставка 1). Недавние данные также указывают на то, что выученные вокализации присутствуют в разных группах приматов, например у обыкновенной игрунки Callithrix jacchus [5]. Это новое исследование вокального обучения за пределами прототипических примеров идет рука об руку с расширением интереса к подкомпонентам, которые составляют этот сложный фенотип, и к тому, как он варьируется у разных видов [6,7].

Вставка 1. Общие схемы выучивания песни / речи у певчих птиц и человека

Мозг человека и певчей птицы имеет общие паттерны структурной связи, с птичьими паллио-стриато-таламическими и человеческими кортико-стриато-таламическими петлями, которые имеют решающее значение для обучения вокалу и пластичности [77,78]. Входные сигналы от паллиума в стриарную область X передаются обратно в паллиум через таламус (черные стрелки на рисунке I, соединяющие ядра пения птиц, заштрихованы темным цветом).

Околоводопроводное серое вещество среднего мозга (PAG) и вентральная подкрышечная область (VTA) обеспечивают дофаминергические входы (желтые стрелки) к ядрам, управляющим пением в паллиуме и полосатых телах, HVC и области X. HVC (вентральный гиперстриатум, каудальная часть; используется как собственное имя) является центральным узлом, соединяющим выслушивание песни (с распознаванием составляющих её вокализаций как «песенных», в отличие от прочих звуков), собственно выучивание и моторную часть (воспроизведение выученного). Задний двигательный путь (серые стрелки) поддерживает последнее у взрослых птиц.

Сходство между людьми и птицами, выучивающими песню (колибри, попугаями и певчими птицами [а также птицы-звонари и вероятно дятлы]) распространяется на экспрессию нейронных генов. Специализированные ядра в мантии и стриатуме (зона X певчих птиц) имеют общие конвергентные паттерны экспрессии генов с моторной корой гортани человека и дорсальным стриатумом соответственно, а эти отделы имеют решающее значение для наших способностей к выучиванию языка [79].

Использование пения птиц и лежащей в его основе нейробиологии в качестве модели человеческой речи не лишено проблем: например, около половины исследований птиц (по состоянию на 2018 г.) были сосредоточены на зебровой амадине, виде с выучиванием песни, но короткой, стереотипной, при наследственной предрасположенности учить именно соответствующие ей звуки [4].

Более того, у многих видов певчих птиц, включая зебровых и бенгальских амадин, самки обычно не поют. Что касается первого из этих предостережений, паттерны структурной связи контуров обучения вокалу, которые мы здесь выделяем, являются общими для певчих птиц и видов птиц, обучающихся вокалу, изученных на сегодняшний день (включая бенгальскую амадину [27,78,80]). Во-вторых, несмотря на половые различия в воспроизведении песен у некоторых модельных видов [певчих птиц], большинство самок певчих птиц действительно поют [81]. Самки зебровых амадин, которым ввели половые гормоны (эстроген, андрогены и/или тестостерон) во время индивидуального развития,  выучивают песню и поют, используя тот же нервный аппарат, что и самцы [82,83].

Как и в случае межвидового сравнения способностей к вокальному обучению, имеются данные о конвергентных биологических субстратах снижения реактивной агрессии и повышения аффилиативного поведения у человека и одомашненных видов [8]. В частности, есть свидетельства того, что снижение реактивной агрессии стало результатом положительного отбора в недавней эволюции человека, что сопровождается изменениями физических черт, обнаруженными у многих домашних животных и известными как синдром доместикации [9]. Некоторые из них включают изменения формы и размера черепной коробки, уменьшение размера зубов, уплощение лица (сопоставимое с укороченной мордой домашних животных) и депигментацию.

Вариабельность показателей агрессии коррелирует с дифференциальной активностью гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковоой (ГГН, англ. НРА) оси, через которую реализуется каскад стресс-реакции. Гипервозбуждение оси HPA коррелирует с повышенной реактивной агрессией, тогда как проактивно агрессивные люди, как правило, имеют ослабленную реакцию HPA на стрессоры [10]. У многих домашних животных отмечено уменьшение базового уровня кортикстероидов (или, что более последовательно, амплитуды их всплекса в ответ на стресс), т.е. передача сигналов оси HPA ослаблено. Это установлено у ручных («беляевских») лис или крыс по сравнению с агрессивными лисами и крысами, морских свинок, овец, уток, кур и бенгальскими амадин сравнительно с предковой формой, а также у современного человека по отношению к другим современным приматам [11–18].

Терминологический словарь

Конвергентная эволюция: независимое появление у разных видов адаптивных признаков, отсутствовавших у их последнего общего предка [определение неточное, в нём конвергенция не отличается от параллелизма, когда те же самые признаки хотя и отсутствовали у ближайшего общего предка, но у потомков развиваются на общей морфологической или генной основе. При конвергенции же на разной.].

Синдром доместикации: совокупность анатомических признаков, появляющихся при приручении [диких видов] и характеризующих [выведенные из них] домашние формы.

ГГН-ось: гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковая ось, совокупность связанных структур мозга и всего организма, через них реализуется и ими же регулируется стресс-реакция.

Клетки нервного гребня: эмбриональные клетки, уникальные для позвоночных, происходят с границы нервной пластинки и ненейральной эктодермы, откуда мигрируют по всему организму. Дают начало начало нескольким типам тканей, включая клетки кожи, продуцирующие меланин, хрящи, черепно-лицевые кости и мозговой слой надпочечников, продуцирующий норэпинефрин (адреналин). [Главное доместикационное изменение, запускающее реализацию всех прочих признаков доместикационного синдрома — задержка миграции клеток нервного гребня в эмбриогенезе одомашненных форм сравнительно с дикими предками. Что было окончательно подтверждено исследованием метилирования генов окунеобразных рыб, лавраков Dicentrarchus labrax, отловленных в море или разводимых на фермах. Метилирование снижает уровень экспрессии гена, не меняя его состава.

Те и другие лавраки происходят из одной популяции, ещё деды рыб с фермы были свободноживущими. Однако у выросших рыб, чьи родители выросли в неволе, ряд генов значимо различался по степени метилирования (не менее чем на 15%).  Она увеличилась в гене одного из рецепторов к глутамату gria4a, гене одного из коллагенов col14a1a в мозге, гене протокадгерина γ-a11-like в печени, гене foxc1 в семенниках и гене  mapk8a в мышцах, и уменьшилась в гене adamts9 . Различия обнаруживались на стадии гаструлы, когда и закладывается нервный гребень, а данные гены регулируют именно миграцию клеток из него в прочие части организма. См. «Одомашнивание окончательно связали с нарушениями эмбрионального развития«]

Реактивная агрессия: эмоциональная, импульсивная агрессия, вызванная непосредственным присутствием предполагаемой угрозы. Это контрастирует с преднамеренной, спланированной (и часто совместной) активной агрессией. [Важнее «автоматический» характер агрессивной реакции, почти не корректируемой обстоятельствами контакта с угрозой (бывает столь же непроизвольное бегства и пр. побуждения). Намеренная и планируемая агрессия легко изменяется — в том числе откладывается и переносится — в зависимости от обстоятельств].

Самоодомашнивание: термин, часто используемый, чтобы подчеркнуть процесс естественного отбора против реактивной агрессии и в пользу аффилиативного, просоциального поведения, в отличие от процесса искусственного отбора.

[Согласно техническому определению М.П.Пономаренко с соавт. (2021) гены синдрома доместикации — попавшие под отбор у всех домашних животных, но не у человека, и гены синдрома самодоместикации — попавшие под отбор и у человека, и у кого-то из домашних животных (так их удалось разделить).

«Так, гены, чьи мутации у человека в числе симптомов несут расстройства аутического спектра, оказались среди генов синдрома самодоместикации. Но для разных животных это оказались разные гены (Theofanopoulou et al., 2017). Например, гены COL22A1 и COL11A1 оказались под позитивным отбором у людей, лошадей, кошек и собак, ген PLAC8L1 —у кошек, коров и людей, DLGAP1 — у лошадей и людей (Theofanopoulou et al., 2017). Примером очень четкого различия синдрома доместикации от синдрома самодоместикации служит ассоциация генов с болезнью Гиршпрунга (хронический запор из-за нарушений иннервации толстой кишки, в пределе возможна смерть): ген NRG2 был под отбором у кошек, собак и коров, только у коров под отбором NRG4, а у людей — NRG3, который напрямую и ассоциирован с болезнью Гиршпрунга (Theofanopoulou et al., 2017)» (Пономсаренко и др., 2021, op.cit.)]

Вокальное обучение: возможность измененения вокализаций [особенно складывающихся в структурно наиболее сложные и вдоспецифические образования — песню] на основе опыта [особенно прослушивания уже сформированного пения взрослых птиц, у многих из видов певчих обучение требуется и для становления видовых позывок].

Одомашнивание меняет вокализацию разных видов [птиц и млекопитающих]

Недавно у C.jacchus описывалась положительная обратная связь между таким проявлением самодоместикации, как степень депигментации лба (со сниженным содержанием меланоцитов, следствие задержки миграции клеток нервного гребня) растущих детёнышей и регулярностью получения вокальных ответов родителей при изоляции. Игрунки живут группами с кооперативным размножением, то есть за потомством ухаживают все её члены, помимо родителей это братья, сёстры и неродственные животные.

Агрессивность внутри групп снижена, при развитой вокализации, резко усиливающейся при изоляции особей друг от друга, особенно детёнышей от родителей. Экспериментаторы осуществляли эту изоляцию детёнышей на 40 мин (остальное время они были с родителями) и в ответ на их крики проигрывали крики родителей. В 3-х парах разнополых гетерозиготных близнецов один получал данный ответ в 10% случаев, другой — в 100%; белое пятно значимо быстрей увеличивалось у вторых. И наоборот, игрунки с большим пятном с большей вероятностью отвечают на крик сородича, притом что спонтанная вокализация с размером пятна не связана [19].

Это исследование соответствует духу настоящего обзора, который в конечном итоге направлен на то, чтобы пролить свет на механистические взаимодействия, которые способствуют сложным вокальным способностям нашего вида [однако признаки, наблюдаемые у игрунок, не «тянут» за собой других изменений, типичных (и обязательных) для (само)доместикации, вроде описанных для домовых мышей в амбаре, недоступном для хищников, или городских лис. В настоящем доместикационном синдроме такая взаимосвязь и взаимозависимость разнотипных изменений обязательна¹; скорее всего, эти данные по игрункам не имеют отношения к делу, тем более что в отличие от амадин об усложнении вокализации речь не идёт, только об усилении рецептивности и реактивности особей к ней].

Игрунки не единственный вид млекопитающих, где найдены убедительные доказательства связи между одомашниванием и изменением вокального поведения. Лисы, одомашненные в беляевском эксперименте, демонстрируют всплеск вокализаций в первую минуту контакта с незнакомым человеком, который быстро исчезает [как только данный человек превратился в «знакомого». У доместицированных лисиц также появляются вокализации, отсутствующие у лис, не прошедших этот отбор, и у отобранных на повышенную агрессивность. Только 3 типа звуков общи у всех этих групп: неселектированные и агрессивные лисицы используют одинаковые типы звуков, ручные же резко от них отличаются. Вокальная активность значимо повышена у ручных и у агрессивных лисиц сравнительно с неотобранными. См. Гоголева и др., 2008]. Однако неотобранные лисицы и лисы, отобранные на повышенную агрессивность, вокализируют независимо от подобных встреч.

Более того, виды вокализации, чаще всего появляющиеся у ручных лис («кудахтанье» и «шумное дыхание»), вообще не отмечены у агрессивных: они издают «кашель» и «фырканье»² [20]. Вокализации собак более высокие, богаче гармониками и разнообразнее по сравнению с европейскими волками [21]. Кроме того, было показано, что люди могут идентифицировать разные виды собачьего лая, и ассоциировать его с разным эмоциональным контекстом [22] [тогда как в вокализациях одомашненных лисиц они верно идентифицируют отрицательно окрашенное эмоциональное возбуждение, но не положительное]. Морские свинки издают крики, ритм и продолжительность которых отличаются от криков дикой морской свинки [23], кошки демонстрируют связанные с одомашниванием различия в частоте криков (высоте) и репертуаре [24,25], в то время как бонобо демонстрируют различия в репертуаре криков по сравнению с шимпанзе [26].

Стресс и вокальное обучение у бенгальской амадины

Учитывая наше внимание к взаимодействию одомашнивания и вокального обучения на разных уровнях анализа, от генов к мозгу, рассудочной деятельности и поведению, на данный момент мы отдаем приоритет литературе по певчим птицам, поскольку они сейчас представляют собой наиболее подробно исследованные модели для экспериментального исследования вокального обучения на животных.

Изменения в реакции на стресс при одомашнивании бенгальской амадины (Lonchura striata domestica) ставят её на пересечение эволюционных изменений признаков, связанных с одомашниванием и обучением песне. Её вывели из белопоясничной мунии Lonchura striata в Японии за последние 250 лет [27]. Домашняя форма показывает ряд нейроэндокринных (ось HPA), анатомических и поведенческих изменений, напоминающих проявления доместикационного синдрома: редуцированная реакция страха, ослабленная агрессия (меньшая склонность клеваться, сниженная сила клевка), усиление исследовательского поведения и социально обусловленных реакций на окружающую среду [27–29]. У бенгальских амадин содержание «гормона стресса» — кортикостерона (кортикостероид, аналогичный кортизолу) в фекалиях два-три раза ниже, чем у белопоясничных муний (независимо от того, пойманы те в природе или выращены в неволе), что свидетельствует о более низкой реактивности к повседневным стрессорам [30].

Важнее всего для данного исследования, что одомашнивание бенгальских амадин существенно изменило (усилило и улучшило) способность к выучиванию песни, хотя их на это специально не отбирали. Исследование сконцентрируется именно на этом аспекте лучшего контроля над продуцированием песни. Хотя у амадин она включает в себя те же самые элементы (отдельные ноты, комбинируемые в процессе пения так, что слагаются в видоспецифическую структуру песни, пусть и с вариациями), её синтаксис разнообразнее, с более сложными переходами между нотами [31]. Причем у амадин, подвергнутых стрессу в критические периоды выучивания песни [имеющиеся у всех певчих птиц], упрощается синтаксис их последовательностей [32].

Важно отметить, что источники по истории одомашнивания амадин показывают, что это делалось не ради пения [27]. Это контрастирует с одомашниванием канареек Serinus canaria domestica, шедшем именно ради пения, приведя к большей стереотипности песенных последовательностей [уменьшению общей вариабельности песни и сокращению импровизаций в пении каждого отдельного самца]. Породы канареек, отбиравшиеся в первую очередь по внешнему облику, не демонстрируют столь заметного снижения сокращения изменчивости песен, хотя есть свидетельства того, что тона диких канареек Serinus canaria, воспринимаемые человеческим ухом как резкие, могли отбираться у всех канареечных пород [33]

Механизмы одомашнивания

Гипотеза нейронного гребня в доместикации

Ведущая механистическая гипотеза появления признаков одомашнивания, таких как депигментация, измененная форма лицевого и мозгового отдела черепа, уменьшенный размер зубов и висячесть ушей, предполагает, что они являются результатом небольшой гипофункции передачи сигналов эмбриональными клетками нервного гребня [9]. Клетки нервного гребня дифференцируются в несколько типов клеток в разных частях эмбриона, и было высказано предположение, что легкая недостаточность передачи сигналов («нейрокристопатия») управляет множественными фенотипическими изменениями синдрома доместикации. У людей клиническая гипофункция нервного гребня может привести к возникновению синдрома Вильямса-Бёрена, нарушению развития, типичными характеристиками которого являются черепно-лицевые изменения, сверхобщительность и болтливость (онлайн-менделевское наследование у человека, база данных OMIM: № 194050). Как и у игрунок [19], здесь также существует корреляция между появлением признаков одомашнивания и изменением признаков. Интересно, что недавно было показано, что гены, дифференциально регулируемые у пациентов с синдромом Вильямса-Бёрена, обнаруживают неслучайное пересечение с теми, которые изменились в современной человеческой линии после отделения от неандертальцев и денисовцев [34], что подтверждает гипотезу самоодомашнивания для человека разумного [но не для антропогенеза в целом, хотя 2 других сестринских вида это вполне люди].

В то время как гипофункция нервного гребня обеспечивает механистическое объяснение обширных изменений в составе синдрома, отличающего одомашненные формы от диких предков, эти преходящие эмбриональные клетки непосредственно не участвуют ни в построении мозга, ни в его функционировании во взрослом возрасте. Они также не дают начало кортикостероидам («гормонам стресса»), продуцируемым корой надпочечников [9]. Мы рассматриваем это как важное ограничение эвристического потенциала гипотезы, объясняющей важнейшие поведенческие аспекты одомашнивания задержкой миграции клеток нервного гребня.

Центральная роль ослабленной глутаматергической передачи сигналов

Несомненно, гипотеза о нервном гребне имеет большое значение для объяснения того, как физические черты изменяются сходным образом у многих одомашненных видов. Однако подобные изменения варьируют у разных одомашненных видов, тогда как прирученнность [дружелюбие и доверие к человеку] распространены повсеместно [8,35]. Это убедительный довод за то, что нервные и нейроэндокринные сигналы являются центральными для (само-)одомашненного поведенческого фенотипа [а их изменения при доместикации — ключевой момент в создании подобного фенотипа]. Имеются убедительные доказательства того, что сигналы отбора у домашних животных и в недавней эволюции человека непропорционально сильно представлены в генах, относящихся к управлению глутаматной системой (вставка 2).

Вставка 2. Изменения глутаматергической передачи сигналов при доместикации

Изменения в генах, влияющих на сигналы, передаваемые нейромедиатором глутаматом [кодируют рецепторы глутамата и/или влияют на их связывание с субстратом] удивительно последовательно коррелируют с одомашниванием, они были обнаружены у одомашненных лис, собак, кошек, крупного рогатого скота, овец, лошадей, яков, коз, свиней, кроликов, уток и кур (обзор см. в [36]). Изменения данных генов также показаны в многочисленных палеогеномных исследованиях, сравнивающих современных гомининов с прочими [84–86]. У бонобо и суматранских орангутангов, которые менее агрессивны и более просоциальны сравнительно с их ближайшими родственниками (обыкновенным шимпанзе и борнейскими орангутангами), селективное давление непропорционально нацелено на гены рецепторов глутамата, которые формируют наиболее обогащенные [заменами] функциональные категории [генов] у каждого из первых видов [87,88].

В недавнем анализе геномных изменений и различий в экспрессии генов среди 488 генов рецепторов нейротрансмиттеров у 14 одомашненных видов выяснилось, что гены каинатных рецепторов глутамата демонстрируют непропорционально высокие скорости изменений, как и гены метаботропных рецепторов, группы II и III. От других рецепторов глутамата они отличаются тем, что их действие подавляет его высвобождение, в том числе в цепях реализации стресс-реакции [36]. Глутамат — основной переносчик возбуждения в лимбических цепях, которые регулируют передачу сигналов оси HPA [89]. Фармакологические исследования показали, что метаботропные рецепторы, при одомашнивании оказывающиеся под отбором, способствуют ослаблению стрессовых реакций [90].

Эти рецепторы в первую очередь ослабляют общее возбуждение оси HPA. Их действия распространяются на несколько структур, таких как гиппокамп, миндалина, префронтальная кора и промежуточные структуры, соединяющиеся с гипоталамусом [36]. Каинатные рецепторы сильно модулируются кортикостероидной обратной связью в гиппокампе: при низкой циркуляции кортикостероидов экспрессия каинатных рецепторов имеет тенденцию к увеличению, тогда как при более высокой циркуляции их экспрессия имеет тенденцию к снижению [91]. Кроме того, при высоком глутаматергическом возбуждении каинатные рецепторы ингибируют высвобождение глутамата, тогда как в моменты низкого возбуждения они способствуют передаче сигналов [92] (таким образом, потенциально способствуя поддержанию низкой пиковой активности по сравнению с базальными уровнями). Действие метаботропных и каинатных рецепторов контрастирует с другими рецепторами глутамата, экспрессия которых увеличивается при стрессе и которые в первую очередь потенцируют возбуждающую передачу сигналов [39].

Фармакологические и нокаутные исследования показали, что и каинатные, и метаботропные рецепторы ослабляют передачу глутаматергических сигналов в дорсальном стриатуме [93,94]. Каинатные и метаботропные рецепторы также вовлечены в ряд тревожных, стрессовых, аффективных и нейропсихиатрических расстройств, для которых стресс, связанный с развитием, является фактором риска, а аберрантная дофаминергическая сигнализация полосатого тела является биомаркером [36]. Взаимодействия глутамата и дофамина в стриарных цепях являются субстратом мышечных действий, образующих выход как для агрессии, так и для выучиваемых вокализаций у людей и у певчих птиц [95]

Глутамат является основным возбуждающим нейротрансмиттером мозга, в том числе в стрессовых цепях, иннервирующих гипоталамус. В другом месте мы утверждали, что изменения в генах, участвующих в регуляции глутаматергической передачи сигналов, могут объяснить основное снижение реактивной агрессии, лежащее в основе одомашнивания [36]. В следующем разделе мы утверждаем, что изменения в регуляции глутаматергической передачи также могут обеспечить механистическую основу того, как взаимодействуют сила реактивной агрессии и усвоенной вокализации.

Вставка 3. PAG и обучение вокалу

Отдельные литературные данные указывают на то, что PAG среднего мозга участвует во взаимно альтернативных проявлениях как агрессии (реактивная vs проактивная), так и вокализаций (врожденных vs выученных). Активация отдельных субрегионов внутри PAG или соединительных структур, важных для передачи сигналов в ответ на стресс, включая миндалину и различные гипоталамические субрегионы, может вызывать различные проявления агрессии у разных видов. Предполагается, что в эволюции нашего вида проактивная и реактивная агрессия подверглась дивергентному положительному и негативному отбору. Они зависят от аналогично дивергентных паттернов активации PAG и вышестоящих структур гипоталамуса [1].

Недавно было показано, что особое подмножество преимущественно глутаматергических нейронов в PAG активируется, когда самцы мышей издают социально мотивированные ультразвуковые вокализации во время ухаживания [96]. Свидетельства более широкого сетевого стробирования этих социальных вокализаций позволяют предположить, что ГАМКергические проекции миндалевидного тела синапсируют непосредственно на глутаматергических нейронах PAG, ингибируя выдачу вокализаций, в то время как тормозные проекции из гипоталамуса синапсируют на ингибирующие интернейроны PAG, что приводит к растормаживанию ГАМК-на-ГАМК глутаматергических нейронов, поддерживающих социальную вокализацию [97].

Это открытие показывает, что гипоталамус (важнейшее связующее звено реакции мозга и тела на психогенные стрессоры) участвует в способности млекопитающих модулировать сигналы в соответствии с социальным контекстом, она же — возможный эволюционного субстрат способностей человека к обучению вокалу [98]. В PAG обучающейся вокалу бледной копьеносой летучей мыши Phyllostomus discolor дифференциально экспрессируемые глутаматергические сигнальные гены образуют часть наиболее тесно связанной функциональной генной сети из всех идентифицированных [99,100].

PAG певчих птиц имеет множественные соединения с обеспечивающими пение ядрами в полосатых телах и паллиуме [61], что обеспечивает важную связь между нейроэндокринными и вокальными системами обучения, включая влияние стресса на сложность песни. Сезонное усиление пения канареек, вызванное подёмом уровня тестостерона, зависит от гипоталамической иннервации дофаминергических нейронов PAG, что указывает на важную роль взаимодействия каскада, реализующего стресс-реакцию, со схемой «продукции» пения, обуслвленного социальной мотивацией [101]. Дофаминергические связи от PAG до HVC (ядро в паллиуме, важное для обработки слышимых сигналов на выходе системы и их интеграции с выученными мышечными действиями на выходе) особенно чувствительны к социальным сигналам, таким как присутствие птицы-учителя [взрослого самца; выучивание песни требует его видеть, что актвизирует нейроны PAG]. Это необходимо для успешного копирования молодыми песни учителя [61].

 

Исследования различных психоневрологических расстройств показали, что глутамат опосредует высвобождение дофамина в стриарном и префронтальном отделах среднего мозга в зависимости от стресса [37,38]. Острые выбросы кортикостероидов, действующие на глутаматергические нейроны, могут способствовать передаче возбуждающих сигналов в цепях, иннервирующих дофаминергические нейроны среднего мозга [39]. Кроме того, обширный объем работ указывает на то, что дофаминергическая передача сигналов в стриарном теле важна для обучения вокалу певчих птиц и человека [40,41].

Полосатое тело (млекопитающих) делится на две крупные анатомические области: вентральное полосатое тело и дорсальное полосатое тело. Дофаминергическая передача сигналов от отдельных структур среднего мозга к каждой из них опосредуется глутаматом. Считается, что высвобождение дофамина в вентральном полосатом теле поддерживает исследовательское аппетитивное поведение, в то время как в дорсальном полосатом теле оно способствует более стереотипному завершающему поведению [42].

Мы представляем случай, когда ослабление передачи сигналов стресса может привести к сопутствующему ослаблению глутаматергических сетей, уменьшению всплесков дофамина в дорсальном полосатом теле и увеличению высвобождения дофамина в вентральных областях полосатого тела. Из-за дифференциальных паттернов связности подавление передачи сигналов глутамата может не только уменьшить стереотипное двигательное поведение, вызванное оттоком дофамина в дорсальном стриатуме, но также усилит исследовательский драйв, активируемый дофаминергической передачей сигналов в вентральном стриатуме. У видов, у которых песня выучивается, это увеличит потенциал вариаций в воспроизведении вокализаций.

Доказательства этого механистического взаимодействия представлены ниже и обобщены на рисунке 2.

Данные клинических исследований

Клинические исследования подчеркивают чистое влияние ослабленной или гипервозбужденной глутаматергической передачи сигналов на высвобождение дофамина в стриарных цепях. Что касается вентрального полосатого тела, недавние исследования шизофрении показали, что истощение глутаматергических входов в дофаминергические области среднего мозга в итоге приводит к гипердофаминергической передаче сигналов, несмотря на то, что это больше не считается основным коррелятом психоза при заболевании [43,44]. Напротив, ангедония (потеря способности испытывать удовольствие), основной диагностический признак большого депрессивного расстройства, как полагают, обусловлен гипоактивными дофаминергическими входами в вентральное полосатое тело. Это может быть вызвано воздействием хронического социального стресса и часто связано со снижением исследовательского драйва [45]. Снижение вентральной стриарной дофаминергической передачи сигналов также может быть результатом гиперактивных глутаматергических связей лимбических и префронтальных структур, которые, в свою очередь, активируют ГАМКергические тормозные связи с дофаминовыми нейронами в вентральной области покрышки среднего мозга (VTA) [46]. Данные этих исследований указывают на ослабление передачи глутаматергических сигналов в лимбических и префронтальных структурах, что способствует передаче сигналов дофамина в вентральном стриатуме. На рис. 2А показаны основные способы взаимодействия глутамата, ГАМК и дофамина в нервных путях вентрального стриатума.

Что касается дорсального полосатого тела, нарушение глутаматергических цепей может оказывать значительное влияние на координацию движений и обучение, часто приводя к стереотипному поведению [42,44,47]. Гиперглутаматергическая активность в дорсальном стриатуме и лимбических связях, влияющая на эти цепи, связана с обсессивно-компульсивным расстройством (ОКР) [48]. Точно так же коморбидный синдром Туретта и ОКР связаны с гиперглутаматергической передачей сигналов от корковых и лимбических структур к полосатому телу. У трансгенных мышей предполагаемое коморбидное ОКР и поведение, подобное синдрому Туретта, может усиливаться за счет снижения глутаматергической иннервации ГАМКергических соединений и/или потенцирования дополнительных глутаматергических афферентов миндалевидного тела [49]. Более того, повышенная дофаминергическая передача сигналов является основным коррелятом синдрома Туретта [48].

Было показано, что у пациентов повышена полосатая глутаматергическая передача сигналов, что, как предполагается, вызывает дисбаланс тормозно-возбуждающих действий на дофаминергические нейроны [50]. Гипервозбуждающая сигнализация из префронтальной коры, а также связанная с тиками активность в первичной моторной коре и области Брока, повышенная таламическая глутаматергическая сигнализация и аберрантная дофаминергическая сигнализация из среднего мозга связаны с синдромом Туретта [47, 51].

На рис.2B показано, как глутамат, ГАМК и дофамин взаимодействуют в нервных путях дорсального стриатума.

Данные исследований певчих птиц

Гомологи субъединиц глутаматных рецепторов, оказавшиеся под отбором в недавней эволюции человека, в высокой степени экспрессируются во входных и выходных цепях полосатого тела, которые лежат в основе вокального обучения у различных видов птиц [52,53].

Экспрессия генов, связанных с глутаматным сигналом, различна в песенных ядрах бенгальской амадины и окружающих областях мозга, также как у неё по сравнению с предковой формой [54, 55]. Предварительные сообщения о геномных различиях между бенгальской амадиной и белопоясничной мунией также подчеркивают изменения в дофаминергической передаче сигналов [56]. Мы полагаем, что одомашнивание меняет глутаматергическую регуляцию стриарной дофаминергической передачи сигналов, и это изменение —  вероятный кандидат на роль генератора пластических и переменных вокализационных способностей, присущих Homo sapiens (см. вставку 4 для других кандидатов).

У самцов зебровых амадин возбуждение нейронов в преимущественно дофаминергической VTA среднего мозга, которая проецируется на область X (см. рис.1 во вставке 1) коррелирует с пением наиболее стереотипных песен, адресованных самкам [57]. Зависимые от социального контекста изменения в дофаминергической передаче сигналов регулируют переход от песенного экспериментирования у молодых к кристаллизации более стереотипной песни у взрослых [58]. Независимо от влияния социального контекста на обучение песне, стимуляции или ингибирования дофаминергических проекций среднего мозга (VTA) в стриатуме певчих птиц, управляемых слуховой обратной связью, достаточно, чтобы управлять обучением высоте тона [59].

Средний мозг певчих птиц получает глутаматергические входные данные и посылает дофаминергические выходные данные в структуры переднего мозга, критически важные для обработки песен «учителя» слуховым анализатором молодого самца во время раннего обучения и при воспроизведении вокальной продукции (выученное+собственные импровизации) во взрослом возрасте [60–62]. Глутаматергические связи с VTA также причинно связаны с работающей в режиме реального времени слуховой обратной связью, «оценивающей» исполнение песни. Как и у людей (рис. 2А), глутамат иннервирует ГАМКергические интернейроны в среднем мозге певчих птиц, которые ингибируют дофаминергическую передачу сигналов в стриатуме, отрицательно подкрепляющую обучение основному тону слогов-мишеней [62]. Таким образом, вокальная продукция певчих птиц управляется влиянием глутамата на передачу сигналов дофамина.

Имеются также данные, свидетельствующие о причастности гипердофаминергической передачи сигналов в полосатом теле и ее последующем влиянии на двигательные выходные пути в стереотипных вокализациях певчих птиц. Микроинъекция дофамина (но не физиологического раствора) в зону X стриарного ядра живых птиц снижают изменчивость песни. Это опосредовано активацией дофаминовых рецепторов D1, которые, как правило, вызывают возбуждение в двигательных выходных областях (преимущественно в прямом пути, как у людей, см. рис.2B), но не рецепторов D2 (непрямого пути), которые имеют тенденцию ослаблять такие возбуждающие выходы [63].

Вставка 4. Актуальность других нейротрансмиттеров

Хотя другие основные нейротрансмиттерные системы в процессе доместикации относительно консервативны (по сравнению с глутаматом) [36], они все же могут играть важную роль в стресс-зависимом потенцировании вокального обучения. Действительно, глутаматергические взаимодействия с дофамином происходят в триадных отношениях с ГАМК: глутамат сам по себе ингибируется ГАМКергическими входами на возбуждающие нейроны или иннервирует ГАМКергические интернейроны, которые, в свою очередь, ингибируют высвобождение дофамина. Было предположено, что окситоцин способствовал социальной мотивации обучения вокалу у людей и певчих птиц [102].

Инъекция окситоцина вылупившимся зебровым амадинам повышает аффилиативное поведение и улучшает копирование песен. У мышей окситоцин действует на нейроны среднего мозга, усиливая дофаминергическую передачу сигналов в цепях, которые в первую очередь проецируются на вентральный стриатум, в то время как для проекций среднего мозга на дорсальный стриатум окситоцин иннервирует ГАМКергические нейроны, которые ингибируют высвобождение дофамина [103]. Более того, глутаматергические сигнальные гены, связанные с одомашниванием, могут управлять окситоцинергической передачей сигналов [36,104].

Серотонин уже давно участвует в агрессивном поведении, а серотонинергическая передача сигналов отличает агрессивных крыс от неагрессивных крыс и разводимых на ферме лисиц [105–108]. Подобно глутамату, серотонин опосредует окситоцинергическую передачу сигналов, и в дорсальном PAG мышей это оказывает анксиолитическое действие, что приводит к снижению защитного поведения [109]. Следует отметить, что серотониновые рецепторы по-разному экспрессируются в отдельных песенных ядрах зебровых амадин сравнительно с соседними тканями [53].

Истощение запасов норэпинефрина (норадреналина) в мозгу зебровой амадины  может нарушить зависящее от контекста снижение активности области X во время пения под управлением самки [110]. Кроме того, молодые зебровые амадины, учащиеся у живого «учителя», демонстрируют повышенную норадренергическую (и дофаминергическую) активность и более точное копирование песен, чем обученные с помощью аудиозаписей [111].

По сравнению с современными человекообразными обезьянами, людей отличает сильно сниженный уровень ацетилхолина в стриатуме — нейрохимический признак, который поддерживает более низкие уровни реактивной агрессии [64]. Хроническая блокада холинергических рецепторов в мантийном песенном ядре ювенильных зебровых амадин приводит к неточному копированию песни-наставника [112].

Как у певчих птиц, так и у людей эндоканнабиноиды регулируют глутаматергическую синаптическую пластичность в тормозных средних шипиковых нейронах полосатого тела [94,113]. У зебровых амадин экспрессия каннабиноидных рецепторов увеличивается на протяжении всего развития, достигая пика примерно во время кристаллизации песни. Агонизм этих рецепторов у молодых зебровых вьюрков снижает стереотипию у взрослых особей, не препятствуя развитию зрелой песни [114]. Учитывая эти данные, эндоканнабиноиды вполне могут быть достойны исследования в отношении улучшения выучивания песни, обусловленного одомашниванием у бенгальской амадины (см. также [115]).

Вентральный стриатум-доминантный фенотип у современных людей

Доказательства, рассмотренные ранее, указывают на гипердофаминергическую передачу сигналов в дорсальном полосатом теле и ее влияние на пути двигательного выхода при стереотипных вокализациях. Экстраполируя данные по певчим птицам на человека, мы предполагаем, что снижение уровня дофамина в дорсальном полосатом теле в пользу его увеличения в вентральном полосатом теле сильно улучшило языковое научение у нашего вида.

Наша гипотеза согласуется с недавним заявлением о том, что определенные «внешне мотивированные формы поведения» (повышенная забота о том, как вас воспринимают другие, повышенная социальная конформность, снижение агрессии и, как следствие, усиление исследовательского драйва и поведенческой гибкости) в антропогенезе подверглись положительному отбору. Это сформировало фенотип «с доминированием вентрального стриатума» в мотивировании поведения, отличающий филетическу линию к человеку разумному от других, где доминирует дорсальный стриатум (у антропоидов), с присущим ему преобладанием автоматизмов, удовлетворяющих собственные побуждения, над подражанием другим и социальным влиянием, а также  и повышенной агрессией) [64].

Заключительные замечания и перспективы на будущее

Наша статья показывает, как самоодомашнивание, недавнее эволюционное событие в нашей линии [65], могло изменить ранее существовавшую способность к вокальному обучению и языку в целом [66,67]. Мы строим наш случай на аналогии, связанной с того же рода различиями между дикой белопоясничной мунией и одомашненной бенгальской амадиной. Рассмотренные здесь палеогеномные, анатомические, нейробиологические и поведенческие данные указывают на то, что глутаматергическая система является важным биологическим субстратом как одомашнивания, так и обучения вокалу. Действительно, дифференциальная экспрессия глутаматергического сигнального гена в ядрах песни бенгальской амадины заставляет полагать, что эта система лежит в основе потенцированного вокального обучения при одомашнивании.

Мы утверждали, что давление отбора, снижающее стресс-реакцию и реактивную агрессию у нашего вида привело к ослаблению возбуждения стрессовых цепей и сопутствующему снижению дофаминергической передачи сигналов среднего мозга в дорсальном стриатуме. Противоположная картина наблюдается в вентральном полосатом теле с усилением дофаминергической иннервации. Мы предполагаем, что такая модуляция дофамина посредством ослабления передачи сигналов глутамата способствовала увеличению инноваций и изменчивости вокальных способностей нашего вида.

Мы считаем, что доказательства, которые мы здесь представили, относятся главным образом к повышенной пластичности в схемах обучения вокалу, а не к возникновению de novo обучения вокалу. Тем не менее, экспериментально повышенная сигнализация стресса во время развития, как было показано, отрицательно влияет как на копирование песни, так и на сложность песни у неодомашненных видов [68,69]. У восточного феба Sayornis phoebe, относящегося к не выучивающим песню тиранновым (полупевчим), уже изменённая глутаматергической передачи сигналов, базовая схема контроля голоса и расширенный период пластичности песни показывают возможный эволюционный субстрат развития вокального обучения у родственных им певчих птиц [70]. Будущие исследования могут определить, может ли ослабление сигналов стресса, подобное происходящему при одомашниванию, обеспечивает появление вокального обучения в дикой природе.

Обратная связь от гормона стресса влияет не только на передачу сигналов в полосатом теле и двигательное обучение, но также воздействует на такие структуры, как орбитофронтальная кора, миндалевидное тело и гиппокамп, участвующие в кодировании социальной, эмоциональной, пространственной и вербальной памяти, обработке речи и концептуальном обучении в более широком смысле. [71]. Наша модель допускает возможность того, что другие языковые и когнитивные компетенции должны быть затронуты измененными сигналами стресса при одомашнивании. Например, есть данные о повышении способности к социальному обучению у одомашненных видов, включая способность собак и лисиц читать коммуникативные сигналы [72,73]. Суматранские орангутаны, по фенотипу «более доместицированные» сравнительно с борнейскими собратьями, отличаются усилением социального обучения и использованием инновационных инструментов [74,75]. Такие изменения в социальном познании, вероятно, приведут к изменениям в социальной организации, которые, как было показано, формируют языковую структуру (Л. Равив, докторская диссертация, Университет Радбауд, Неймеген, 2020). Этот и другие вопросы (см. Нерешенные вопросы) придется оставить на будущее, но мы надеемся убедить читателя в двух вещах. Во-первых, совместный прогресс в области сравнительной когнитивной нейробиологии, палеогеномики и палеоантропологии приводит к формулированию проверяемых гипотез относительно эволюции языка. Во-вторых, сосредоточение внимания на событиях одомашнивания может открыть уникальное окно в картину эволюционных шагов, которые, возможно, способствовали современному человеческому лингвистическому фенотипу, как предложено [76].

Нерешенные вопросы

Корреляции между чертами, связанными с одомашниванием, и вокальными способностями игрунок могут дать представление о когнитивных и нейронных субкомпонентах, составляющих способности нашего собственного вида к обучению вокалу. Что касается бенгальской амадины, наша гипотеза предсказывает, что связанные с одомашниванием изменения вокализации опосредованы за счет ослабленной передачи сигналов стресса, действующей на глутаматергические сети. Игрунки могут оказаться очень информативной моделью для механистического изучения взаимодействия поведенческих и физических признаков при одомашнивании.

Манипулирование стрессом развития у певчих птиц, в том числе у бенгальской амадины, может привести к созданию синтаксически более простой песни. Поведенческие и нейробиологические эффекты кортикостероидов на песню бенгальской амадины еще предстоит изучить. Согласно нашему предложению, хроническое применение кортикостероидов во время развития должно привести к воспроизведению более простой песни во взрослом возрасте и должно повлиять на глутаматергическую передачу сигналов в ювенильном возрасте для схемы обучения вокалу, вызывая усиление дофаминергических всплесков в зоне Х.

Дальнейшие геномные и нейробиологические сравнения бенгальской амадины и белокрылой мунии имеют решающее значение для продвижения исследований в области одомашнивания и обучения вокалу. Ограничения из-за птичьего гриппа на международный импорт и экспорт муний затруднили проведение таких сравнений. Сообщалось о дифференциальной экспрессии гена глутаматергического рецептора, идентифицированной у певчих птиц, по сравнению с птицами, не обучающимися вокалу, у бенгальской амадины по сравнению с белопоясничной мунией. Эти предварительные сообщения ждут подтверждения.

Определение измененной экспрессии нейрональных сигнальных генов в мозге, связанной со стрессовым производством более простых песен, может помочь определить цели для фармакологических манипуляций. Это может обеспечить уникальный терапевтический потенциал в лечении обусловленных стрессом вокальных стереотипий и тиков, в том числе типичных для синдрома Туретта.

Примечания