Пение самок воробьиных птиц: исключение или закономерность?

Print PDF

Концептуальный кризис в сравнительной этологии 1980-х гг. диагностирован многими авторами,  стоящими на самых разных теоретических позициях, но указывающими одни и те же симптомы (Dawkins M.S., Halliday T.R., Dowkins R., 1991. The Tinbergen’s legacy; Панов Е.Н., 2005. Судьбы сравнительной этологии; Фридман В.С., 2013. От стимула к символу. Сигналы в коммуникации позвоночных). Так что кризис вполне достоверен и, увы, не преодолён по сей день: отсюда нынешняя неопределённость представлений об инстинкте, сигнале, сигнальной информации, демонстрациях, составляющих видовой репертуар – вместо чёткости и законченности классического период 1930-1960-х гг. Также как множественность концепций коммуникации.

Замечу, что это – один из многих примеров «некуновского» развития науки: общая парадигма («программа Лоренца – Тинбергена») не то чтобы не выдержала критики, социобиологов с одной стороны, Е.Н.Панова с другой, но «задержалась с ответом» (работы Вольфганга Шлейдта и Илана Голани конца 1970-х — начала 1980-х) на 10 лет, ставших критическими. «Дух отлетел»,  и интерес исследователей поведения переместился  другие области. В которых новой парадигмы, сравнимой с этологической по общности, отнюдь не возникло, а пошло борение частных теорий  и дробление их на всё более частные.

Почему так вышло, почему продолжается уже 40 лет,  — скоро об этом напишу особо.

Здесь существенно, что один из симптомов кризиса – когда сторонники разных школ или разных теорий изучают одну  и ту же проблему на одном и том же виде (-ах), он получают прямо противоположные «ответы» (естественно, в пользу своей теории). Так было в 1980-х гг., когда исследования воспроизводства разнообразия песенных диалектов у белоголовой воробьиной овсянки разными школами описывал В.В.Иваницкий. Что сохраняется и доселе; скажем, в вопросе, с чем связано пение самок воробьиных, первично оно для них или вторично. K.J.Odom et al. в 2014 г. опубликовали аж в Nature Communications статью, что первое, см. пересказ Алексея Опаева на Элементах.ру. А несколько позже И.Р.Бёме и М.Я.Горецкая на том же самом материале показывают, что второе, см. статью:

Пение самок воробьиных птиц: исключение или закономерность?

Вокализацию воробьиных (отряд Passeriformes) подразделяют на позывы — короткие, простые звуки, издаваемые в самых разнообразных ситуа­циях в течение всего года; и песню, которая име­ет большую длительность, сложную структуру и связана в основном с репродуктивным периодом в жизни птиц (Catchpole. Slater, 2008).

Происхождение песни исторически связывают е половым поведением самцов, а именно привлечением самки (Дарвин, 1951). Предполагали, что эволюция песни шла по направлению от вахто­вого позыва к сложной территориальной песне, через стадии вовлечения в структуру песни раз­личных позывов и постепенной замены их в ре­пертуаре на другие сигналы (Симкин, 1982).

Обладая сложной структурой, песня воробьи­нообразных выполняет разные, иногда противо­речивые функции (Ильичев, 1972). Основными функциями песни считают:

1) обеспечение встре­чи половых партнеров, привлечение самки и, воз­можно, консолидация пары (Мальчевский, 1965; Thorpe. 1961; Catchpole, Slater, 2008; Cooney. Coekburn, 1995);

2) оповещение о занятости территории (Thorpe, 1961) и поддержание струк­туры поселения (Krebs, 1976; Catchpole, Slater, 2008). Роль песни (пения) состоит в том, что она сигнализирует получателям о мотивационном состоянии, статусе, индивидуальности, популя­ционной и видовой принадлежности поющей особи (Catchpole, Slater. 2008).

Индивидуальное и популяционное распознавание особей по голосу играет большую роль в различных социальных взаимодействиях, связанных с территориальным и брачным поведением птиц. Оно может влиять на выбор брачного партнера, осуществляемый самками (Baker, 1983), а также на уровень агрес­сии. проявляемой самцами при территориальных конфликтах (Catchpole. Slater, 2008). Основой для индивидуального и популяционного вокального распознавания особей является индивидуальная и географическая изменчивость песни.

Однако исторически работы по изучению пес­ни проводили в Европе, где у большинства видов поют только самцы, и поэтому все гипотезы о роли песни высказаны применительно к ним. Хотя даже в умеренном поясе, по последним дан­ным, пение самок не является такой уж редкостью (Garamszegi et al.. 2007). Есть виды, у которых самки ноют регулярно, и виды, у которых в тех или иных случаях отмечено их пение. В послед­нее время в литературе начали появляться статьи, посвященные пению самок, авторы которых указывают, что оно выполняет те же функции, что и пение самцов (Cooney, Cockburn, 1995).

Была выдвинута гипотеза, что в тропических широтах пение самок распространено гораз­до шире (Kroodsma et ai., 1996; Morton, 1996; Langmore, 1998; Slater, Mann, 2004) и может быть скорее нормой, чем исключением из правил (Morton. 1996). В 2014 г. вышла статья Одом с соавторами (Odom et al., 2014). в которой авторы на основе анализа песен 1141 вида утверждают анцестральность признака пения самок в отряде воробьинообразных.

Формирование яркой красной, желтой или ры­жей окраски, основанной на каротиновой пигмен­тации, определяется содержанием каротиноидов в пище (Hill, Montgomerie, 1994; Fitze et al., 2003). Как следствие в процессах эпигамного отбора вариация подобной окраски может свидетель­ствовать о средовых влияниях и сигнализировать о качестве особи (Hamilton, Zuk, 1982; Horak et al., 2006). Для европейских видов была показана связь между наличием дихроматизма в окраске, обеспеченной липохромами, и пением самок (Garamszеgi et al.. 2007).

В нашей работе мы проанализировали случаи пения самок в разных семействах отряда воробь­иных на разных материках, с целью понять эво­люционные предпосылки этого феномена и его связь с особенностями биологии видов и путями распространения основных групп воробьинообразных.

Материалы и методы

Мы проанализировали случаи пения самок во­робьинообразных птиц, описанные в Handbook of the Birds of the World (Edited J. del Hoyo et al., 2004-2011), а также наши собственные данные, собранные во время экспедиции в штате Викто­рия (Австралия 2009 г.) и в Бразилии (2014 г.). В сводке приведена детальная информация о по­ведении и особенностях экологии, включая вока­лизацию, всех видов воробьинообразных птиц. Несмотря на то что очерки по каждому семейству и его представителям были написаны разными авторами, они выдержаны в едином стиле и ос­нованы на современных данных. Мы проанали­зировали информацию по певчим воробьиным (четырнадцать семейств целиком, два подсемей­ства у дроздовых и три у славковых) и крича­щим воробьиным (четыре семейства целиком и два подсемейства у тирановых) (табл. 1), всего проанализировано 1309 видов.

Семейства были выбраны так, чтобы в разных частях света число изученных видов было сходным. Мы придержи­вались систематики отряда воробьинообразных, принятой в этой сводке. Число видов в нашей ра­боте превышает их количество в других аналити­ческих статьях, посвященных пению самок (233 вида у Гарамзеги с соавторами (Garamszcgi et al., 2007) и 1141 в — работе Одом с соавторами (Odom et al., 2014). Наличие пения у самок считалось установлен­ным, если в описании вокализации вида было оговорено, что самки поют, а его отсутствие — если в видовом очерке было указано, что поют только самцы. Нее остальные случаи рассмат­ривали как отсутствие информации о пении са­мок. Отмечали наличие полового диморфизма, песенных дуэтов; у обоих полов по Гарамзеги с соавторами (Garamszеgi et al., 2007) отмечали тип окраски; меланиновая (коричневый, черный, красно-коричневый цвет оперения) и липохромная (желтый, оранжевый, красный); географиче­ское распространение и наличие миграций. Для видов, у которых известно пение самок, оцени­вали уровень изменчивости песни самца и самки, ориентируясь на описание длительности песни и разнообразия элементов в ней (1 — простая (от одного до нескольких слогов, как у пеночки-тре­щотки Phylloscopus sibilatrix), 3 — очень изменчи­вая (много фраз, состоящих из разных слогов, как у соловья Luscinia luscinia), 2 — промежуточный вариант, как у зяблика Fringilla coelebs).

Чтобы исключить случаи недостаточной из­ученности вида в целом, мы проводили два ва­рианта анализа данных. Первый вариант анализа включал оценку встречаемости пения самок у всех проанализированных видов. Второй вари­ант анализа включал только те виды, у которых описание вокализации в сводке занимало больше трех строк. Виды, но которым описание вокализа­ции занимало меньше трех строк, были включены в анализ, если имелось указание о пении самок. В остальных случаях их нe учитывали, считая, что отсутствие информации о пении самок свя­зано с малой изученностью вида в целом. Мы считаем, что второй вариант анализа может даже несколько завышать долю пения самок. Из всех изученных видов информация о пении самок в абзаце, содержащем три строки и меньше, была обнаружена 31 раз.

Для выявления связи между пением самок и наличием дуэтов, образом жизни (наличие или отсутствие миграций), половым диморфизмом и окраской использовали коэффициент корреляции Спирмeна (Лакин, 1990). Различия считали до­стоверными при р < 0.05.

Результаты исследования

Среди исследованных семейств в отряде воробьинообразные доля видов, у которых поют самки, составила 13%, за исключением видов с недостаточной изученностью — 23%. Среди пред­ставителей певчих воробьиных пение самок было отмечено у 15% видов, за исключением видов с недостаточной изученностью — 24%, среди крича­щих оно отмечено у 6%, а за исключением видов с недостаточной изученностью — 12% (табл. 1).

Наши результаты показали высокий процент случаев пения самок в некоторых семействах певчих воробьиных, за исключением видов с недостаточной изученностью, до 100% у птицы-лиры (всею два вида), 73% у кустарниковых сорокопутов, 67% у австралийских славок, 57% у трупиалов и 50% у сорочьих жаворонков (табл. 1, рис. 1). Реже всего пение самок встречается в се­мействах синиц — 13% видов, славковых — 3%, в подсемействе дроздовых — 5%.

Среди представителей кричащих воробьиных пение самок, видимо, встречается реже, чем у певчих, за исключением видов с недостаточной изученностью, от 21% у питт до 8% у рогоклювов (табл. 1, рис. 1).

Наиболее широко, за исключением видов с не­достаточной изученностью, пение самок у певчих  воробьиных представлено в Америке — 37%, чуть реже в Африке — 33%, еще реже в Австралии и почти отсутствует в Евразии (табл. 2). Среди представителей кричащих случаи пения самок отмечены только в Америке и Евразии.

В целом пение самок чаще встречается у не мигрирующих видов (83%, певчие, 100% крича­щие), хотя у перелетных оно тоже встречается не так уж и редко (17% певчие) (табл. 3).

 

Признаки	Певчие (1114)		Кричащие (195)
	самки поют	самки не поют	самки поют		самки не поют
Миграции есть	29	182	0		20
Миграций нет	137	766	п		164
Половой диморфизм есть	79	339	3		83
Полового диморфизма нет	87	609	8		100
Дуэты есгь	84	0	7		0
Дуэтов нет	82	947	4		184
Липохромы есть	110	663	9		164
Липохромов нет	56	285	2		20
	Половой димор-	пд нет	Половой диморфизм		пд нет
	физм (пд) есть		(пд) есть
Липохромы есть	309	464	78		95
Липохромов нет	109	232	9		13

В целом для всех исследованных видов выявле­на слабая положительная связь между наличием полового диморфизма и пением у самок (корре­ляция по Спирмену, R = 0.07; р = 0.01) (табл. 3). Среди видов, у которых поют самки, половой диморфизм отмечен в 48% случаев для певчих и 27% для кричащих воробьиных. Для кричащих воробьиных дуэтное пение было отмечено у 64% видов, у которых известно пенис самок, у певчих воробьиных — 51% от общего числа случаев пе­ния самок. Дуэты в большей степени характерны для мономорфных видов (61% для певчих и 86% для кричащих). Однако дуэтное пенис отмечено и для довольно большого числа видов, имеющих половой диморфизм (39%). Дуэтное пение чаще встречается у оседлых видов (отрицательная корреляция с наличием миграций, по Спирмену, R = -0.3, р< 0.001) (табл. 3)).

Нами показана положительная связь между степенью изменчивости песни у самцов и у самок (положительная корреляция но Спирмену, R = 0.6, р < 0.001).

Меланин присутствует в окраске всех изучен­ных видов. Среди видов, у которых отмечено пение самок, липохромовые пигменты в окраске встречаются у 72%. На основе анализа 1309 ви­дов нами не выявлено связи между наличием ли- нохромов в окраске и пением самок (табл. 3).

Обсуждение результатов

В целом, по нашей оценке, доля пения самок в отряде воробьинообразных не превышает 30%. Процент пения самок широко варьирует между разными семействами, даже в тропических широ­тах есть семейства, где пение самок встречается очень часто до 100% и достаточно редко 5-25%. Однако несомненно этого вполне достаточно, чтобы разрушить устоявшиеся представления о пении, как о прерогативе самцов.

Географическое распространение случаев пе­ния самок позволяет выдвинуть гипотезу о путях становления этого явления у воробьинообразных птиц. Согласно данным Эриксона с соавторами (Ericson еt al., 2002), становление и распростра­нение кричащих и певчих воробьиных шло по­сле распада Гондваны в разное время и разными путями (рис. 1, 2). Наш анализ показал, что в Австралии доля пения самок у певчих воробь­иных составляет 28%, менее всего пение самок распространено в Евразии (10%) и максимума оно достигает в Африке (33%) и Америке (37%). Разные ветви певчих воробьиных вначале засе­лили Австралию, потом Евразию, затем Африку и наконец Северную и Южную Америку (рис. 1, 2). Разные ветви кричащих воробьиных вначале заселили Африку и Азию и лишь затем Южную и Северную Америку.

Нами в Евразии отмечено 11 % пения самок, в то время как в более молодых семействах в Америке пенис самок встречается в 14% случаев. Таким образом, пенис самок чаще встречается в более молодых группах как крича­щих, так и певчих воробьиных.

Полученные нами результаты практически полностью расходятся с данными Одом с соав­торами (Odom ct al., 2014), в которых для шести семейств, исследованных как нами, так и ими, процент поющих самок различается больше, чем в 50 случаях. И это тем более странно, что авто­ры ссылаются на тот же источник информации (HandBook of the Birds of the World (Edited J del Hoyo et al., 2004-2011)), и по их описанию приме­няли те же критерии наличия пения у самок. Так, для австралийских зарянок мы не обнаружили ни одного случая пения самок, в то время как Одом с соавторами отмечают около 50% таких случаев, сходная картина и с другими семействами. Воз­можно авторы использовали и другие источники, не оговоренные в статье. Такое явное несоответ­ствие в данных позволяет критично отнестись и к выводам авторов статьи.

По данным литературы сложно оценить сте­пень выраженности пения самок, а именно, яв­ляются ли описанные случаи единичными или самки поют регулярно. Так, по данным Гарамзеги с соавторами (Garamszegi et al., 2007), из 223 европейских видов у 101 (45%) отмечено пение самок, хотя очевидно, что для одних видов такое пение является нормой, а у других это единич­ные случаи, подтверждающие принципиальную способность самок петь. При рассмотрении кон­тинента Евразии наш анализ показал, что самки поют только у 11% видов, несмотря на то, что это один из наиболее хорошо изученных материков.

В свою очередь причины пения самок, види­мо, действительно связаны, как предполагалось ранее, с приуроченностью к теплому климату и оседлому образу жизни (Price, 2009; Price et al., 2009), это подтверждает и наш анализ. Дуэтное пение нами было выявлено только в 51% от слу­чаев пения самок в отряде воробьинообразные. Видимо, как дуэтное пение, гак и соло самок воз­никают независимо.

Поданным Гарамзеги с соавторами (Garamszegi ct al., 2007), анализировавшими европейские виды, пение самок связано с наличием полового диморфизма в окраске, причем только в тех слу­чаях, когда окраска обусловлена липохромовыми пигментами. Выраженность последних более под­вержена воздействию внешних факторов и связа­на с физиологическим состоянием особи, наличие липохромовой окраски, по мнению Гарамзеги с соавторами, может являться честным показате­лем качеств ее носителя. Нами не выявлена связь между пением самок и наличием липохромов в окраске, однако обнаружена положительная связь пения самок с наличием полового диморфизма, возможно полученные Гарамзеги с соавторами данные также связаны не с окраской как тако­вой, а с выраженностью полового диморфизма. К сожалению, в обсуждаемой статье авторы не разделяли на отдельные переменные: наличие по­лового диморфизма и пигменты, формирующие окраску, поэтому они не могли проанализировать эти признаки раздельно.

Пение самок появляется, как правило, у осед­лых популяций и предпочтительно в тропическом климате. Причем причины его возникновения у конкретных видов не всегда очевидны. Так, среди австралийских славок у двух видов самки поют не хуже самцов и песня несет территориальную функцию (Cooney, Cockburn, 1995), в то время как у 25 других представителей этого семейства, обладающих сходным образом жизни, пение са­мок не отмечено. Сходная картина обнаружена у австралийских свистунов и трупиалов, у которых пенис самок распространено довольно широко, а близкие виды отличаются по этому признаку.

Результаты нашего анализа показывают, что, в отличие от самцов, пение самок чаще встречается в более молодых группах воробьинообразных, и не поддерживают гипотезу о том, что пение яв­ляется анцестральным признаком для самок. Ви­димо, пение у самок независимо возникало в раз­ных семействах, причем для каких-то семейств (например, трупиаловые согласно Прайсу (Price, 2009; Price et al., 2009)) оно действительно явля­ется анцестральным.

Вокальные сигналы изначально характерны для обоих полов в классе птицы, во многих отря­дах распространены вокальные дуэты (Брагина. Беме, 2010). Поскольку центральные вокальные моторные и сенсорные механизмы взаимосвя­заны, отбор на пение ведет к усилению способ­ности воспринимать вокальные сигналы и петь. В отряде воробьинообразные пение получило наибольшее распространение и очевидно, что отбор на пение и восприятие песни шел не только среди самцов, но и среди самок. Известно, что у самок в процессе онтогенеза также развиваются вокальные ядра головного мозга, а при стиму­ляции тестостероном в норме непоюшие самки начинают петь (Catchpole, Slater, 2008). Таким образом, способности самок к пению должны развиваться параллельно со способностями сам­цов, а проявление этого признака зависит от кон­кретной ситуации. Самки кричащих воробьиных после проникновения в Старый Свет практически утрачивают способность к пению (надо заметить, что песни и самцов этих видов крайне прими­тивны и просты), в то время как в Америке доля поющих самок существенно выше. Для певчих воробьиных наблюдается сходная картина. Таким образом, пение самок независимо проявляется в различных семействах воробьинообразных птиц как кричащих, так и певчих.

Авторы благодарны сотрудникам университе­та Монаш (Австралия) Александре Павловой и Полю Санок и университета Дикон (Австралия) Кейт Бучанон за предоставленную возможность работать в составе их экспедиции в штате Вик­тория в Австралии. Мы благодарим сотрудников кафедры зоологии позвоночных Биофака МГУ В.В. Иваницкого и И.М. Марову за предоставле­ние литературных источников.

Работа выполнена при поддержке гранта РФФИ № 14-04-00108а, 15-29-02771 офи м и гранта РИФ 14-50-00029.

Список литературы

Брагина Е.В.. Беме И.Р., 2010. Дуэты у животных почему птицы поют хором? // Природа. № 6. С. 13— 18.

Дарвин Ч.. 1951. Происхождение человека и половой отбор. Соч. в 8 томах. Т. 5. М.; Л. Изд-во АН СССР. С. 199-658.

Ильичев В.Д.. 1972. Биоакустика птиц. М.: Изд-во МГУ. 468 с.

Лакин Г.Ф., 1990. Биометрия. М.: Высш. шк. 350с.

Мальчевский А.С., 1965. К вопросу о голосовой ими­тации у птиц // Сложные формы поведения. М.; Л.: Наука. С. 139-143.

Симкин Г.Н., 1982. Актуальные проблемы изучения звукового общения птиц// Орнитол. Т. 17. М.: Изд-во МГУ. С. 111 129.

Baker М.С., 1983. The behavioral response of female Nuttall’s White-crowned Sparrows to male song of natal and alien dialects // Beh. Ecol. Sociobiol. V. 12. Is. 4. P. 309 315.

Catchpole C.K.. Slater P.J.B.. 2008. Bird Song: Biological Themes and Variations. Cambridge: Cambridge Univ. Press. 335 p.

Cooney R., Cockburn A., 1995. Territorial defense is the major function of female song in the superb fairy- wren (Malurus cyaneus) H Anim. Behav. V. 49. № 6. P. 1635-1647.

Ericson P.G.P., Christidis L., Cooper A., /rested! M.. Jack- son J., Johansson U.S.. Norman J.A.. 2002. A Gondwanan origin of passerine birds supported by DNA sequences of the endemic New Zealand wrens // Proc. R. Soc. Lond. Scr. В. V. 269. P. 235-241.

Fitze P.S., KoUiker M, Richter II., 2003. Effects of com­mon origin and common environment on nestling plum­age coloration in the great tit (Parus major) // Evolu­tion V. 57. P. 144-150.

Журнал общей биологии. 2016. Т.77. №3. С.239-246.